Die Aer Lingus Teoranta wurde 22. Mai 1936 gegründet und flog ihre erste Verbindung vom Baldonnel Airfield Dublin nach Bristol mit einem 6-sitzigen Doppeldecker de Havilland Dragon. Der Name Aer Lingus ist die anglisierte Form des irischen Wortes aerloingeas (deutsch: Luftflotte).

1940 zog die Aer Lingus auf den neuen Dubliner Flughafen Collinstown um und eröffnete eine neue Verbindung mit einer DC-3 nach Liverpool. Andere Vebindungen folgten sehr schnell. Ab 1965 bekamen die Aer Lingus eine neue Lackierung der Maschinen und zeigten auf den Seitenleitwerken ein weißes Kleeblatt und über den Fenstern war die Aufschrift Aer Lingus International zu lesen. Ab 1974 wurde der Zusatz International weggelassen.

Der 11. September 2001 brachte auch für die Aer Lingus einen spürbaren Einbruch bei den Buchungen. Inzwischen hat Aer Lingus ihre Firmenpolitik überdacht. Aer Lingus fliegt jetzt nur noch Airbusse neueren Typs (kostensparend, da weniger Wartungen) und hat das europäische Liniennetz ausgebaut. Man versucht sich am europäischen Markt im Wettbewerb mit Billigfliegern wie Ryanair oder EasyJet und plant sogar Billigflüge nach Amerika.

Ende August 2006 gab Aer Lingus bekannt, im September an die Börse zu gehen. Kurz danach wollte Ryanair Aer Lingus aufkaufen, was aber von der EU-Kommission zurückgewiesen wurde.

Am 1. Juni 2000 trat Aer Lingus in die drittgrösste Fluggesellschafts-Alliance, der sogenannten Oneworld ein. Fast 7 Jahre später gab Aer Lingus durch eine Pressemitteilung bekannt, dass die Gesellschaft die Oneworld Alliance verlassen wird, um sich künftig mehr auf die eigenen Stärken zu konzentrieren. Diesen Schritt vollzog Aer Lingus am 1. April 2007. Fast zeitgleich (Anfang 2007) gibt Aer Lingus bekannt, dass sie eine Internet-Alliance mit JetBlue Airways eingeht.
Die Billigfluggesellschaft besitzt eine Flotte von 65 Flugzeugen, die mehr als 65 Flugziele in Europa, Nordamerika und Afrika anfliegen. Im Durchschnitt fertigt die Airline rund 10 Millionen Passagiere pro Jahr ab.